Meistertitel und Beginn der Ära von Bobby Robson (1961–1977)

In der First Division 1961/62 gewann Ipswich unter dem späteren englischen Nationaltrainer Alf Ramsey den Meistertitel. Bemerkenswert daran war, dass es die erste Erstliga-Saison überhaupt für den Club war, der eigentlich als sicherer Absteiger galt. Die Mannschaft sicherte sich den Titel vor dem FC Burnley und dem amtierenden Meister Tottenham Hotspur. Als bester Torschütze glänzte Ted Phillips, der in 40 Ligaspielen 28 Treffer erzielte. Im Europapokal der Landesmeister 1962/63 setzte sich das Team in der Vorrunde souverän mit 4:1 und 10:0 gegen den maltesischen Meister FC Floriana durch, scheiterte aber bereits in der 1. Runde am italienischen Meister AC Mailand. Nur zwei Jahre nach dem Meistertitel folgte als Tabellenletzter der Abstieg aus der First Division. Nach vier Jahren in der Second Division erreichte der Verein 1968 die Rückkehr in die First Division und sollte diese Spielklasse für die kommenden 18 Jahre halten. Die ersten Jahre in der höchsten englischen Spielklasse war Ipswich mit dem Kampf gegen den Abstieg beschäftigt, ehe Trainer Bobby Robson die Mannschaft in der Saison 1972/73 auf den dritten Tabellenrang führte. Dies führte zur ersten Teilnahme am UEFA-Pokal 1973/74. Ipswich besiegte in der ersten Runde den spanischen Rekordmeister Real Madrid und konnte auch in den nächsten beiden Runden Lazio Rom und Twente Enschede ausschalten, ehe im Viertelfinale das Aus gegen den 1. FC Lokomotive Leipzig kam. Auch in der Meisterschaft agierte der Verein 1973/74 erfolgreich und konnte sich durch einen vierten Platz für den UEFA-Pokal 1974/75 qualifizieren. Der erneute Ausflug in den Europapokal endete jedoch bereits in der 1. Runde gegen Twente Enschede. Dafür setzte die Mannschaft von Bobby Robson ihre Erfolgsgeschichte in der First Division 1974/75 fort und wurde Tabellendritter mit nur zwei Punkten Rückstand auf Meister Derby County. Nach einem Erstrundenerfolg über Feyenoord Rotterdam, folgte diesmal das Aus in der zweiten Runde des UEFA-Pokals gegen den FC Brügge. Zwei Jahre später qualifizierte sich Ipswich Town durch einen dritten Rang in der First Division 1976/77 zum vierten Mal innerhalb weniger Jahre für den UEFA-Pokal 1977/78. Das Aus folgte in der 3. Runde nach Elfmeterschießen gegen den FC Barcelona.